Il s'agit d'une des icônes de type "Hodiguitria" les plus anciennes, vénérée à Constantinople à cause des guérisons et des miracles qu'elle a opérés et qui lui a valu l'épithète de "guide" (Odigos). Selon la tradition, c'est avec cette icône que fut bénie, en 1046, la princesse grecque Anne, partie épouser la prince russe Vsevolod Yaroslavitch de Tchernigov. A son tour, à la mort de son mari, Anna a béni son fils, Vladimir Monomaque, qui en 1097 est devenu prince de Smolensk et a fait construire une cathédrale en l'honneur de son icône protectrice. C'est pourquoi ce type d'icône a pris le nom de Smolenskaïa.La vénération de la Mère de Dieu de Smolensk est liée avant tout à l'invasion des tatars de Batai, qui en 1238, assiégèrent la ville. A cette occasion, en se servant du bienheureux Mercure, la Mère de Dieu a réussi à défendre la cité qui n'était absolument pas préparée à soutenir l'assaut des Tatars.
Invoquée comme protectrice de la Russie, durant l'invasion Napoléonienne, l'icône fut enlevée de la cathédrale de Smolensk et portée en procession jusqu'à Moscou, où une foule de fidèles suppliants sont venus à sa rencontre et l'ont accompagnée jusqu'à l'intérieur de la cathédrale de la Dormition au Kremlin. Le tropaire de la fête dit : "pécheurs et humiliés, nous accourons aujourd'hui en suppliant vers la Mère de Dieu et nous tombons à genoux, pénitents, en t'invoquant du plus profond de l'âme.”